В 1980 году одержал победу в конкурсе дирижеров Фонда Руперта в Лондоне, после чего в течение двух лет проходил стажировку в Большом театре России и одновременно работал в Московском государственном академическом Камерном музыкальном театре (ныне Камерная сцена Бориса Покровского в составе Большого театра).

В разные годы Владимир Понькин возглавлял Ярославский академический губернаторский симфонический оркестр, Российский государственный симфонический оркестр кинематографии, Краковский филармонический оркестр, Национальный академический оркестр народных инструментов России имени Н.П. Осипова. Сотрудничал с Академическим симфоническим оркестром Московской филармонии, Заслуженным коллективом России Академическим симфоническим оркестром Ленинградской
(Санкт-Петербургской) филармонии. Симфоническим оркестром Би-би-си. Симфоническим оркестром Шведского радио, Западноавстралийским, Мельбурнским, Квислендским симфоническим оркестром, крупнейшими коллективами Италии, США и другими.

Будучи главным дирижером Московского академического музыкального театра имени К.С. Станиславского и Вл. И. Немировича-Данченко, успешно поставил балеты «Укрощение строптивой» Броннера, «Ромео и Джульетта» Прокофьева, «Суламифь» Бесединой, оперы «Отелло» Верди, «Сказка о царе Салтане» Римского-Корсакова. В течение многих лет работал в «Геликон-опере», в 2002 – 2017 годах был главным дирижером, в настоящее время – приглашенный дирижер. Под его руководством были осуществлены постановки спектаклей: «Леди Макбет Мценского уезда» Шостаковича (четыре «Золотых маски», в том числе «Лучший спектакль» и «Лучшая работа дирижера»), «Лулу» Берга (дирижерская «Золотая маска»), «Кащей бесмертный» Римского-Корсакова, «Диалоги карамелиток» Пуленка (премия «Гвоздь сезона»), «Сибирь» Джордано, «Садко» Римского-Корсакова и другие. 

В 2002-2006 годах был главным дирижером Центра оперного пения Галины Вишневской. Гастролировал в Европе, Азии, Северной и Южной Америки, Австралии. Сотрудничал с известными солистами. Представил премьеры сочинений Пендерецкого и Лютославского, осуществил записи произведений Антейла, Беринского, Губайдулиной, Денисова, Шутя. 

Обширный репертуар дирижера включает в себя множество произведений классико-романтического периода, а также музыку XX века. 

Владимир Понькин преподавал на кафедре оперно-симфонического дирижирования Ростовской государственной консерватории имени С.В. Рахманинова. В настоящее время – профессор кафедры оперно-симфонического дирижирования Московской консерватории и Государственного музыкально-педагогического института имени М.М. Ипполитова-Иванова, профессор Российского государственного университета имени А.Н. Косыгина (Академического имени Маймонида).

Проводит мастер-классы в России и за рубежом. Был председателем жюри Всероссийского конкурса молодых дирижеров им. И.А. Мусина в Костроме. С 2021 года – почетный профессор Парижской русской консерватории имени С.В. Рахманинова.

В апреле 2021 года провел международный онлайн мастер-класс для китайских студентов на базе симфонического оркестра города Чанша.

Владимир Понькин – дважды лауреат российской национальной театральной премии «Золотая маска» (2001, 2003). Народный артист РФ, заслуженный деятель искусств России. Награжден орденом дружбы, медалью «За заслуги в культуре Gloria Artis» (Польша), крестом «Защитник Отечества» I степени, орденом «За службу России», казачьим орденом «За любовь и верность Отечеству» I степени.